XI. 6. Los cambios estacionales

En los hadza, cazadores-recolectores de Tanzania, la flora intestinal se reconstruye cada estación por efecto de la dieta; en nosotros el vaivén es más suave, pero la fibra estacional sigue configurando el microbioma de forma medible.

Cómo configuran las variaciones estacionales el ritmo de su microbiota

La microbiota intestinal no es estática: fluctúa en respuesta a los cambios estacionales de la dieta, la temperatura, la exposición a la luz y los niveles de actividad, e influye en la salud general y en el equilibrio metabólico [653] [653].

La estacionalidad de la microbiota intestinal se documentó de forma sistemática por primera vez en un estudio del pueblo hadza en Tanzania realizado por Smits y colaboradores, publicado en Science en 2017. Los hadza siguen un ciclo de subsistencia estacional: en la estación húmeda, una dieta dominada por la miel, las bayas y el baobab; en la estación seca, una dieta dominada por los tubérculos y la caza. La microbiota intestinal se caracterizó a lo largo de todo el ciclo anual en 188 individuos. [676] Los cambios estacionales fueron espectaculares: la composición de la microbiota cambiaba sustancialmente entre la estación húmeda y la seca, con taxones distintos dominando en cada una. Las especies de Treponema —raras en los microbiomas occidentales— eran abundantes en los hadza y mostraban un ciclo estacional pronunciado; el filo Bacteroidetes, incluidas las Prevotellaceae, era más abundante en la estación seca y retrocedía en el periodo húmedo dominado por la miel y las bayas. El ciclo estacional era tan regular que los autores propusieron que representaba un rasgo adaptativo: la microbiota ajustando su capacidad funcional a la disponibilidad de sustrato que producía la recolección estacional. [676] Bifidobacterium está prácticamente ausente del microbioma hadza, de modo que en ellos no puede evaluarse la fluctuación estacional de ese género. [719] En las poblaciones occidentales, la variación estacional de la microbiota está atenuada, pero existe. En una cohorte norteamericana (hutterita), la abundancia de Bacteroidetes y de Firmicutes y la diversidad global de la comunidad difirieron de forma significativa entre el invierno y el verano; los autores atribuyeron el aumento estival de Bacteroidetes a un mayor consumo de productos frescos ricos en hidratos de carbono complejos. [769] La implicación clínica es que la microbiota intestinal es intrínsecamente un sistema dinámico que responde a los cambios estacionales de sustrato y de exposición. En las poblaciones cuya dieta es uniforme todo el año y cuyas exposiciones ambientales no cambian con las estaciones, esa capacidad adaptativa no se ejercita. Favorecer la variación dietética estacional —más alimentos vegetales frescos y fermentados en verano, más almidones resistentes y raíces en invierno— es coherente con sostener el rango adaptativo que la microbiota intestinal evolucionó para habitar.

La variación estacional de la microbiota intestinal quedó documentada de forma definitiva en un estudio de los cazadores-recolectores hadza publicado por Sonnenburg y colaboradores en Science en 2017, que encontró que la diversidad de la microbiota intestinal seguía los ciclos de disponibilidad de alimentos a lo largo de las estaciones húmeda y seca del año, con taxones concretos que se expandían o se contraían en función de los cambios de sustrato dietético. [676] En las poblaciones occidentales, donde la variación dietética estacional está en gran medida eliminada por la disponibilidad de alimentos durante todo el año, la variación estacional de la microbiota es menor, pero medible. Un estudio de un año en una comunidad norteamericana de adultos de vida comunal (60 personas), con muestreo en invierno y en verano, encontró desplazamientos estacionales consistentes a escala poblacional junto a una notable estabilidad dentro de cada individuo: la abundancia relativa de Bacteroidetes y de Firmicutes y la diversidad global de la comunidad diferían de forma significativa entre ambas estaciones, con Bacteroidetes más abundante en verano; el factor impulsor más probable es la disponibilidad estacional de productos frescos. [769] La fluctuación estacional de la vitamina D, los cambios en la ingesta de polifenoles siguiendo las temporadas de frutas y verduras y los efectos de la exposición estacional a la luz sobre los ritmos circadianos que gobiernan la motilidad intestinal son otros factores plausibles, pero los datos de cohortes estacionales no los demuestran directamente. La relevancia inmunitaria es significativa: la variación estacional de la composición de la microbiota intestinal se ha vinculado en estudios observacionales a la variación estacional de los marcadores inflamatorios, con perfiles de microbiota otoñales que muestran patrones antiinflamatorios más favorables que los perfiles invernales en algunas cohortes. Las alergias estacionales, que alcanzan su máximo en primavera y en otoño, muestran asociaciones con cambios composicionales de la microbiota que podrían mediar en parte la desregulación inmunitaria que subyace a las respuestas alérgicas. [111] La implicación clínica es que la microbiota intestinal es una entidad estacional dinámica incluso en los entornos occidentales modernos, y que los patrones dietéticos que favorecen la diversidad microbiana —en particular la ingesta de fibra y de polifenoles procedentes de productos frescos de temporada— pueden atenuar la pérdida de diversidad asociada al invierno que acompaña al menor consumo de productos frescos en los meses fríos [459].

La microbiota intestinal es un ecosistema vivo que cambia con el tiempo y responde a señales de la dieta, de las rutinas diarias y del entorno más amplio. En muchos contextos, estas señales varían a lo largo del año, sobre todo cuando la disponibilidad de alimentos, la exposición a la luz diurna y los patrones de actividad cambian con las estaciones [459].

En las poblaciones cuya dieta sigue todavía la disponibilidad estacional, los investigadores han observado patrones estacionales recurrentes en las comunidades bacterianas intestinales. El motor más consistente es la dieta: cuando cambia el equilibrio entre fibras vegetales, alimentos fermentados y alimentos de origen animal, distintos grupos bacterianos ganan o pierden ventaja. Esto no significa que todas las personas tengan la misma “microbiota de invierno” y “microbiota de verano”, pero sí respalda la idea de que el ecosistema intestinal puede desplazarse entre estados cuando cambian los aportes.

Estos cambios microbianos importan porque las bacterias intestinales hacen mucho más que procesar alimentos. Producen metabolitos como los ácidos grasos de cadena corta, que influyen en la función de barrera intestinal y en la señalización inmunitaria. También interactúan con el sistema nervioso a través del eje microbiota-intestino-cerebro^[G], lo que ayuda a explicar por qué los cambios en el sueño, el estrés y los patrones alimentarios pueden reflejarse en síntomas intestinales, y a veces al revés.

Los cambios estacionales interactúan además con los sistemas de temporización internos del organismo. La luz diurna afecta a la biología circadiana, y la biología circadiana influye en cuándo dormimos, cuándo comemos y cómo se liberan las hormonas. Como los horarios de las comidas y los ritmos del huésped configuran la actividad microbiana, la microbiota puede mostrar una ritmicidad diaria y a más largo plazo que se alinea, al menos en parte, con el horario del huésped.

La vida moderna puede debilitar muchas de estas señales. Cuando comemos alimentos parecidos todo el año, pasamos la mayor parte del tiempo en interiores y prolongamos la exposición a la luz hasta bien entrada la noche, la microbiota puede recibir menos señales significativas. Esto no provoca automáticamente enfermedad, pero puede reducir la flexibilidad, sobre todo en las personas que ya tienen dificultades con la salud metabólica, la inflamación crónica o un sueño alterado.

El objetivo más práctico no es “forzar” la estacionalidad, sino favorecer una variabilidad saludable. Aumentar la diversidad de fibras, rotar los alimentos vegetales a lo largo del año y mantener horarios regulares de sueño y de comidas son medidas sensatas y de bajo riesgo. Pasar más tiempo al aire libre con luz diurna natural también puede ayudar a reforzar la estabilidad circadiana, lo que a su vez puede favorecer indirectamente la ritmicidad microbiana.

Desde la perspectiva clínica, puede resultar útil pensarlo en términos sencillos: la microbiota se adapta a lo que le aportamos de forma repetida. Cuando los aportes permanecen iguales, el ecosistema puede estrecharse. Cuando los aportes son variados y llegan con horarios constantes, el ecosistema suele volverse más resiliente y favorece la digestión, la regulación inmunitaria y el equilibrio metabólico general a lo largo del año.

Cómo alinear su microbiota con los ciclos estacionales

Un enfoque nutricional sensible a las estaciones pone el énfasis en variar las fuentes vegetales a lo largo del año, y permite que los cambios en los tipos de fibra y de polifenoles guíen el metabolismo microbiano, en lugar de depender de una dieta fija y uniforme.

La exposición regular a la luz diurna natural y a los entornos exteriores ayuda a mantener la estabilidad circadiana del huésped, lo que apoya indirectamente las oscilaciones diarias de la actividad microbiana mediante unos horarios constantes de sueño-vigilia y de comidas.

Un contacto moderado con los cambios estacionales de temperatura y con los entornos físicos puede funcionar como señal fisiológica; estas influencias se entienden mejor como complementos de la dieta y del sueño que como herramientas terapéuticas aisladas.

La actividad física contribuye a la diversidad microbiana y a la salud metabólica cuando se ajusta a unos niveles de energía estacionales realistas, con el movimiento aeróbico constante como base y la variación al aire libre como aporte sensorial adicional.

Los alimentos fermentados pueden incorporarse como parte de la alimentación cotidiana, y rotar distintas tradiciones de fermentación a lo largo del año amplía las exposiciones microbianas sin dar a entender que ningún producto concreto sea imprescindible.

Limitar la luz artificial por la tarde-noche favorece los ritmos de la melatonina y los horarios de las comidas, y crea condiciones en las que los relojes microbiano y del huésped permanecen mejor sincronizados.

Los periodos de comidas más ligeras que se dan de forma natural en algunas estaciones pueden influir en la dinámica de los ácidos biliares y de la mucosa; deben interpretarse como señales metabólicas dependientes del contexto, y no como prescripciones universales de ayuno.

Componentes dietéticos como las fibras prebióticas y los alimentos ricos en polifenoles aportan sustratos para metabolitos beneficiosos y favorecen el equilibrio inmunitario, en particular durante las transiciones estacionales.

Unos horarios de sueño constantes a lo largo del año siguen siendo uno de los anclajes más fiables de la relación entre la microbiota y el huésped, y refuerzan unos patrones diarios previsibles de la función intestinal.

Observar los patrones personales de digestión y de energía a lo largo de las estaciones permite a los clínicos adaptar las estrategias de apoyo a la microbiota atendiendo a la variabilidad individual, en lugar de aplicar reglas rígidas.

Efectos sobre la microbiota

• La variación dietética estacional es un determinante importante de la composición microbiana. Los periodos con mayor diversidad vegetal y de fibra favorecen los taxones implicados en la fermentación de carbohidratos complejos, mientras que las dietas más ricas en grasas y en alimentos conservados sostienen grupos funcionales y vías metabólicas distintos [111] [676].
• Los metabolitos microbianos cambian junto con la composición. Los cambios en la producción de ácidos grasos de cadena corta (SCFA), en la transformación de los ácidos biliares y en el metabolismo del triptófano reflejan diferencias estacionales en la disponibilidad de sustrato, más que perfiles fijos de microbiota “de verano” o “de invierno” [653] [111].
• La exposición ambiental contribuye al aporte microbiano, pero su impacto es modesto en comparación con la dieta. El contacto con el suelo, los animales y el agua natural introduce microbios transitorios; solo una fracción establece una colonización a largo plazo.
• Los ritmos circadianos del huésped interactúan con los ritmos microbianos. La menor luz diurna y un sueño irregular pueden alterar los horarios de las comidas y los ciclos hormonales, e influir indirectamente en la actividad microbiana y en las oscilaciones diarias de la expresión génica bacteriana.
• Los vínculos entre el estado de ánimo y la microbiota son plausibles, pero no deterministas. Las bacterias intestinales participan en las vías de la serotonina y del triptófano; aun así, los síntomas afectivos estacionales no pueden atribuirse solo a los cambios de la microbiota: la evidencia respalda una asociación más que una causalidad directa.
• La exposición al frío muestra efectos experimentales sobre el metabolismo. En modelos animales, las temperaturas más bajas pueden desplazar la microbiota hacia especies asociadas al gasto energético y a la activación de la grasa parda; los datos en humanos siguen siendo limitados y heterogéneos.
• El ayuno influye en la ecología microbiana sobre todo por restricción de sustrato. Los periodos cortos de ayuno modifican los ácidos biliares y las comunidades degradadoras de mucina, pero las afirmaciones sobre “adaptaciones beneficiosas” universales requieren un contexto individual.
• La estacionalidad inflamatoria es multifactorial. Los aumentos invernales de los marcadores inflamatorios pueden coincidir con una menor producción de SCFA; aun así, las infecciones, el estado de vitamina D y los niveles de actividad son contribuyentes igual de importantes.
• La luz artificial nocturna altera las señales de temporización del huésped. Esto puede afectar secundariamente a la ritmicidad microbiana mediante la alteración de los horarios de las comidas y de la señalización de la melatonina, más que por efectos directos de la luz sobre las bacterias.
• Las interacciones entre inmunidad y microbiota fluctúan a lo largo del año. Los cambios en la inmunidad mucosa, la circulación viral y los metabolitos microbianos configuran conjuntamente la susceptibilidad estacional a las infecciones.
• Los miembros no bacterianos también participan. Las comunidades fúngicas (micobiota), los bacteriófagos y las arqueas responden a los cambios dietéticos y ambientales, aunque su dinámica estacional está peor caracterizada que la de las bacterias.

Orientación para el paciente

• Elija alimentos vegetales de temporada siempre que sea posible, y varíe las fuentes de fibra a lo largo del año.
• Pase al menos 20–30 minutos al aire libre cada día para favorecer la exposición a la luz natural y los ritmos corporales.
• Mantenga horarios regulares de comidas y evite las cenas copiosas a última hora.
• Busque un movimiento aeróbico constante casi todos los días; incluya actividad al aire libre cuando sea viable.
• Incluya un tipo de alimento fermentado al día y vaya rotando las fuentes con el tiempo.
• Reduzca la luz artificial después del atardecer, especialmente en los meses más oscuros.
• En los periodos de menor apetito, prefiera comidas más pequeñas y sencillas antes que reglas estrictas de ayuno.
• Añada alimentos ricos en prebióticos (avena, legumbres, cebolla, almidón resistente) varias veces por semana.
• Proteja unos horarios de sueño constantes tanto entre semana como los fines de semana.
• Anote los cambios estacionales en la digestión, la energía o el estado de ánimo, y coméntelos en las visitas de seguimiento.

Referencias

[111] Koh A, De Vadder F, Kovatcheva-Datchary P, Bäckhed F. From Dietary Fiber to Host Physiology: Short-Chain Fatty Acids as Key Bacterial Metabolites. Cell. 2016. Link

Revisión mecanicista sobre los ácidos grasos de cadena corta (AGCC), producidos por la fermentación bacteriana de la fibra alimentaria. La fibra fermentable es la fuente de energía primaria de la microbiota colónica; los principales productos de la fermentación son **acetato, propionato y butirato**. El **butirato es el principal sustrato energético de los colonocitos**; los AGCC influyen además en la integridad de la barrera, la función inmunitaria y, al pasar a la circulación, en el metabolismo del huésped, en parte a través de receptores acoplados a proteína G (GPR41/43) y de la inhibición de histona-desacetilasas. Esta entrada es la fuente de las afirmaciones de manual de III.2 (S-0302-01, -02). Importante: es una **revisión**, no datos experimentales propios.

[459] Sonnenburg JL, Bäckhed F. Diet–microbiota interactions as moderators of human metabolism. Nature. 2016. Link

Revisión de los mecanismos que vinculan la microbiota intestinal con la obesidad y la diabetes tipo 2, basada en modelos animales traslacionales y en estudios humanos. La microbiota emerge como mediadora del impacto de la dieta sobre el estado metabólico del huésped, con esfuerzos crecientes por establecer relaciones causales en personas y desarrollar intervenciones terapéuticas, incluida la nutrición personalizada.

[653] Rook, G. A. Regulation of the immune system by biodiversity from the natural environment. Proc Natl Acad Sci USA. 2013. Link

Esta revisión resume la evidencia de que la proximidad a entornos naturales se asocia a una menor mortalidad, enfermedad cardiovascular y morbilidad psiquiátrica. Los autores subrayan que el aumento de la enfermedad crónica en los países de renta alta se asocia a un fallo de la inmunorregulación y a una inflamación persistente de bajo grado, atribuible en parte a la pérdida de exposición a los microorganismos Old Friends coadaptados evolutivamente. La hipótesis vincula los entornos ricos en biodiversidad con un entrenamiento inmunorregulador que protege frente a la enfermedad inflamatoria crónica. Los hallazgos reformulan la exposición a los espacios verdes como una intervención inmunológica y no puramente psicológica.

[676] Smits SA, Leach J, Sonnenburg ED et al. Seasonal cycling in the gut microbiome of the Hadza hunter-gatherers of Tanzania. Science. 2017. Link

Este estudio analizó 350 muestras longitudinales de heces de cazadores-recolectores hadza de Tanzania a lo largo de más de un año. Los datos revelaron una reconfiguración cíclica anual del microbioma intestinal, con taxones que se volvían indetectables estacionalmente y luego reaparecían. La comparación con 18 poblaciones de 16 países mostró que la composición de la comunidad intestinal sigue el gradiente de modernización, y que los taxones hadza más volátiles estacionalmente son los mismos que diferencian a las poblaciones industrializadas de las tradicionales. Los hallazgos documentan la pérdida de linajes microbianos dinámicos en las poblaciones modernizadas como probable consecuencia del estilo de vida occidentalizado.

[719] Schnorr SL, Candela M, Rampelli S et al. Gut microbiome of the Hadza hunter-gatherers. Nat Commun. 2014. Link

Los autores perfilaron el microbioma intestinal de los cazadores-recolectores hadza de Tanzania y lo compararon con poblaciones agrícolas rurales africanas y con controles urbanos italianos. Los hadza mostraron una riqueza y biodiversidad microbianas notablemente mayores que los controles urbanos. Su microbiota carecía de Bifidobacterium, presentaba diferencias por sexo ligadas a la división sexual del trabajo de recolección y estaba enriquecida en Prevotella, Treponema y Bacteroidetes no clasificados, además de una disposición diferenciada de Clostridiales. Estos rasgos probablemente favorecen una extracción eficiente de nutrientes de alimentos vegetales fibrosos. Los hallazgos ilustran la coevolución de la microbiota con la estrategia de subsistencia y cuestionan las asunciones sobre un microbioma sano universal.

[769] Davenport ER, Mizrahi-Man O, Michelini K, Barreiro LB, Ober C, Gilad Y. Seasonal Variation in Human Gut Microbiome Composition. PLOS ONE. 2014. Link

Se está preparando un breve resumen de la publicación citada.